Setelah lulus dari Fakultas Ekonomi UI pada 1989, Destry langsung melanjutkan studi Master of Science dari Field of Regional Science Cornell University, New York, USA, dengan beasiswa.

Destry mengawali karier sebagai Senior Economic Adviser Duta Besar Inggris untuk Indonesia pada tahun 2000-2003, peneliti dan pengajar di Fakultas Ekonomi Universitas Indonesia pada tahun 2005-2006, dan Kepala Ekonom Mandiri Sekuritas pada tahun 2005-2011.

Pada 2011 hingga 2015, Destry diberi amanah sebagai Kepala Ekonom Bank Mandiri pada tahun 2011-2015 dan Ketua Satuan Tugas Ekonomi Kementerian BUMN pada tahun 2014-2015.

Kemudian pada 2015-2019, Destry menjabat sebagai Anggota Dewan Komisioner Lembaga Penjamin Simpanan (LPS). Ia pindah ke Bank Indonesia sebagai Deputi Gubernur Senior sebelum diberi tanggung jawab sebagai Gubernur Bank Indonesia terbaru periode 2026-2031.